A restauração imperial durou apenas três anos, em 1336, Godaigo foi forçado a abandonar Kyoto, ficando Ashikaga Takauji com o título de shogun e com a missão de organizar um novo regime, o Bakufu Muromachi, sob a alçada de um imperador rival. Por mais de três décadas o país esteve dividido numa desconexa guerra civil entre os partidários de Godaigo, e a sua corte do sul e a corte do norte, apoiada por Ashikaga.
Desde modo, o Bakufu Muromachi teve um começo incerto. Desde o início os shoguns de Ashikaga, que não possuíam grandes terras nem poder militar, tiveram de se apoiar nos seus vassalos principais e nos guerreiros que defendiam as províncias, os shugo. Os shoguns mais poderosos, como Yoshimitsu, que estabeleceu a ponte entre as cortes do norte e do sul em 1392, ou como o sexto shogun autocrático, conseguiram dominar e tirar partido do poder militar desta coligação em proveito do Bakufu e da autoridade dos shoguns. Yoshimitsu governou de 1368 a 1394. O assassinato de Yoshinori, em 1441, por um shugo que se sentira lesado nos seus direitos veio demonstrar a extrema debilidade do Bakufu. Shugo e os guerreiros começaram a disputar entre si o poder local, enquanto os shoguns menos poderosos, como Yoshimasa, se retiraram da liderança política para os palácios, onde mantinham uma certa atividade política e diversões culturais. A disputa sobre o título xogunal de Yoshimasa fez rebentar a guerra de Onin, em 1467, um conflito de dez anos entre os dois grupos rivais de shugo que arrasaram grande parte de Kyoto, dispersando os nobres e os monges para as províncias e conduzindo um século de guerras constantes nas províncias, o que levou a designar-se esta época por era "das guerras das províncias" (Sengoku jidai).
Nas conturbações dos finais do século XV e do início do século XVI, o que contava não era um título oficial ou o apoio de um crescente poder dos shoguns, mas um verdadeiro poder baseado na vassalagem, no controle de terras, castelos bem fortificados, habilidade tática e uma preparação constante para o ataque e para a defesa. Nestas circunstâncias, muitos dos shogu, cujo poder administrativo era enorme, foram derrubados pelos guerreiros locais, levando ao aparecimento do gekokujo. Constituíram-se assim os pequenos, mas profundamente coesos, domínios dos barões dos estados militares, os sengoku daimyo. No início do século XVI, havia cerca de duzentos e cinquenta domínios sengoku por todo o Japão.
Correntes que provocaram alterações na vida social e econômica
A atividade comercial e de mercado continuou a florescer durante o período Muromachi. A existência da corte de Bakufu e de xogunatos em paralelo com a corte imperial em Kyoto proporcionou a recuperação da vitalidade da capital, que no final do século XIV e princípios do século XV se tornou um mercado nacional e uma zona favorável para o comércio. Ao contrário do Bakufu Kamakura, o xogunato Muromachi não tinha como suporte econômico bens em propriedades; os xoguns Ashikaga mais ativos voltaram-se para o comércio externo e para a promoção e a tributação do comércio interno para colmatar aquelas falhas. Ashikaga Yoshimitsu enviou embaixadas em missão oficial à China com objetivos comerciais e criou incentivos a grupos de mercadores a fim de os poder tributar. Na sombra das embaixadas oficiais iam os famosos "piratas japoneses" (wako), que eram tratados como saqueadores pelas autoridades coreanas e chinesas e que na realidade se consideravam como piratas e comerciantes.
As guerras do finais do século XV e século XVI provocaram grandes destruições, mas não tiveram grande repercussão na atividade econômica. Kyoto foi bastante afetada pela guerra de Onin, contudo, depressa surgiu a recuperação e a cidade voltou a progredir.
O período que decorreu entre meados do século XVI e meados do século XVII é frequentemente considerado o "século cristão". Em 1543 os portugueses desembarcam em Tanegashima e em 1549, São Francisco Xavier chega ao Japão. Até Hideyoshi ter tomado posição contra o processo de critianização em 1580, consta que se isso não tivesse acontecido milhões de japoneses ter-se-iam convertido ao cristianismo e a Igreja Católica teria estabelecido uma forte presença no Japão. O comércio acompanhou a cruz. Mercadores portugueses, espanhóis, holandeses, ingleses e chineses puseram o Japão em contato com o comércio da Europa, das Índias e da Ásia e as casas dos comerciantes japoneses abriram-se para o exterior.
As alterações econômicas e sociais verificadas no Japão durante a época medieval foram bastante significativas. Os guerreiros deixaram a sua marca na sociedade, mas, mais do que isso, os mercadores e os agricultores também fizeram sentir a sua presença. Os casamentos entre os vários grupos da sociedade japonesa eram relativamente restritos. Mas a estratificação social, que tem sido apontada como uma característica da sociedade moderna, já existia no Japão nos finais da Idade Média. Tentando racionalizar o potencial militar e econômico dos seus domínios, muitos sengoku daimyo procuraram estreitar os laços de vassalagem.